Впервые Афониада была основана в 1748-1749 гг. по инициативе настоятеля Ватопедского монастыря и Вселенского патриарха Кирилла V, став первой Афонской академией. В 1754 году был издан патриарший указ о сборе милостыни в пользу академии. Вскоре было построено здание, рассчитанное на 170 учащихся. В наши дни на прибрежном склоне на территории монастыря Ватопед находятся ее руины: в центре возвышается храм пророка Ильи, а вокруг него расположились крылья постройки, образуя прямоугольник, внутри которого отстроены кельи учителей и учеников, а также классные комнаты.

XVIII век — это век экономического процветания, связанного напрямую с торговлей и развитием греческих поселений в крупных центрах за границей. Идеи западноевропейского просвещения распространялись на Восток, вызывая различные интеллектуальные потрясения и сильную реакцию со стороны церкви. Создание Афонской академии в самом начале XVIII века свидетельствует о том, что образованию уделялось первостепенное внимание; оно также отражает то благоговение, с каким находящиеся под гнетом греки относились к достижениям западной науки и философии.

Ректором Афониады был назначен ученый Евгениос Вулгарис, преподававший там философию; филологию изучали в классе Неофитоса Кавсокаливитиса, а классические науки — в классе Панагиотиса Паламаса. Над входом в Афониаду, подражая Академии Платона, Вулгарис поместил надпись «Пусть войдут те, кто любит геометрию — я не буду им препятствовать; для других же закрою двери».

Среди знаменитых учеников Афониады были: Косма Этолийский, Иосипос Мисиодакс, Ригас Фереос и другие.

Академия просуществовала до 1809 года, не сумев пережить идейного раскола среди афонских монахов. В 1845 году Афониаду попытались открыть вновь, только уже как школу для мальчиков в городе Карьес.

Разногласия среди преподавательского состава продолжились и здесь. В 1930 году Афониада была перенесена в одно из зданий близь Андреевского скита.

В настоящее время Афонское церковное училище работает под надзором Священного Кинота и трехчленной комиссии, при содействии Министерства образования Греции, и финансируется за счет государства. Среди ее выпускников — не только монахи, но и несколько мирян.